Методика ICG-маркування у сучасній тазовій хірургії: прикладні аспекти (Огляд літератури)
Бічна панель сторінки статті
Основний зміст сторінки статті
Анотація
Стаття присвячена огляду наукових публікацій щодо використання методики маркування Indocyanine green (ICG) у сучасній тазовій хірургії. Цей барвник був розроблений дослідницькими лабораторіями Kodak у 1955 р. і схвалений для клінічного використання у 1959 р., але лише нещодавно його почали активно використовувати. Флюоресценція у ближньому інфрачервоному діапазоні, посилена ICG, впроваджена для покращення візуалізації та надання більш детальної анатомічної локалізації під час оперативного втручання.
Барвник зв’язується з білками плазми крові, швидко виводиться з організму, не токсичний та не має жодних зафіксованих ускладнень після його уведення. Виконано багато досліджень щодо використання цієї методики: візуалізація сторожових лімфатичних вузлів (СЛВ) при різних онкогінекологічних захворюваннях; візуалізація сечоводів, лімфатичного дренажу, перфузії тканин, судин різного калібру, колоректального кровообігу та ін. Висока частота виявлення СЛВ (одно- та двостороннього) за допомогою ICG порівняно з іншими барвниками, такими, як радіоколоїд та патентований синій, свідчить про його ефективність.
Стан СЛВ має важливу прогностичну та лікувальну цінність, на підставі отриманих результатів можна призначити більш коректне подальше ад’ювантне лікування. Процедура маркування сторожового лімфатичного вузла була проведена як альтернатива системній лімфаденектомії для оцінювання статусу лімфоваскулярної інвазії. Використання ICG-маркування дозволяє зменшити ризик інтраопераційних та післяопераційних ускладнень. Багато експериментальних досліджень було проведено стосовно оцінювання васкуляризації матки, збереження окремих судин, їхньої ідентифікації та вимірювання кровотоку.
У статті наведено дані науковців щодо застосування методики ICG-маркування при раку ендометрія, шийки матки, вульви, піхви, яєчників, а також при ендометріозі та для візуалізації сечоводів. Ця методика викликає активні дискусії у науковому співтоваристві, потребує подальших досліджень та має більш широко використовуватися у різних напрямках хірургічних втручань.
Блок інформації про статтю
Ця робота ліцензується відповідно до Creative Commons Attribution 4.0 International License.
Автори зберігають авторське право, а також надають журналу право першого опублікування оригінальних наукових статей на умовах ліцензії Creative Commons Attribution 4.0 International License, що дозволяє іншим розповсюджувати роботу з визнанням авторства твору та першої публікації в цьому журналі.
Посилання
Schaafsma BE, Mieog JS, Hutteman M, van der Vorst JR, Kuppen PJ, Löwik CW, et al. The clinical use of indocyanine green as a near-infrared fluorescent contrast agent for image-guided oncologic surgery. J Surg Oncol. 2011;104(3):323-32. doi: 10.1002/jso.21943.
Reinhart MB, Huntington CR, Blair LJ, Heniford BT, Augenstein VA. Indocyanine Green: Historical Context, Current Applications, and Future Considerations. Surg Innov. 2016;23(2):166-75. doi: 10.1177/1553350615604053.
Engel E, Schraml R, Maisch T, Kobuch K, König B, Szeimies RM, et al. Light-Induced Decomposition of Indocyanine Green. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2008;49(5):1777-83. doi: 10.1167/iovs.07-0911.
Darin MC, Gómez-Hidalgo NR, Westin SN, Soliman PT, Escobar PF, Frumovitz M, Ramirez PT. Role of Indocyanine Green in Sentinel Node Mapping in Gynecologic Cancer: Is Fluorescence Imaging the New Standard? J Minim Invasive Gynecol. 2016;23(2):186-93. doi: 10.1016/j.jmig.2015.10.011.
Luo S, Zhang E, Su Y, Cheng T, Shi C. A review of NIR dyes in cancer targeting and imaging. Biomaterials. 2011;32(29):7127-38. doi: 10.1016/j.biomaterials.2011.06.024.
Daskalaki D, Fernandes E, Wang X, Bianco FM, Elli EF, Ayloo S et al. Indocyanine green (ICG) fluorescent cholangiography during robotic cholecystectomy: results of 184 consecutive cases in a single institution. Surg Innov. 2014;21(6):615-21. doi: 10.1177/1553350614524839.
Spinoglio G, Priora F, Bianchi PP, Lucido FS, Licciardello A, Maglione V, et al. Real-time near-infrared (NIR) fluorescent cholangiography in single-site robotic cholecystectomy (SSRC): a single-institutional prospective study. Surg Endosc. 2013;27(6):2156-62. doi: 10.1007/s00464-012-2733-2.
Zhu B, Sevick-Muraca EM. A review of performance of near-infrared fluorescence imaging devices used in clinical studies. Br J Radiol. 2015;88(1045):20140547. doi: 10.1259/bjr.20140547.
Yuan B, Chen N, Zhu Q. Emission and absorption properties of indocyanine green in Intralipid solution. J Biomed Opt. 2004;9(3):497-503. doi: 10.1117/1.1695411.
Kuroda K, Kinouchi H, Kanemaru K, Wakai T, Senbokuya N, Horikoshi T. Indocyanine green videoangiography to detect aneurysm and related vascular structures buried in subarachnoid clots. J Neurosurg. 2011;114(4):1054-6. doi: 10.3171/2010.11.JNS1036.
Sevick-Muraca EM, Houston JP, Gurfinkel M. Fluorescence-enhanced, near infrared diagnostic imaging with contrast agents. Curr Opin Chem Biol. 2002;6(5):642-50. doi: 10.1016/s1367-5931(02)00356-3.
Kochubey VI, Kulyabina TV, Tuchin VV, et al. Spectral characteristics of indocyanine Green upon its interaction with biological tissues. Opt Spectrosc. 2005;99:560-66. doi: 10.1134/1.2113369.
Wakabayashi T, Cacciaguerra AB, Abe Y, Dalla BE, Nicolini D, Mocchegiani F, et al. Indocyanine Green Fluorescence Navigation in Liver Surgery: A Systematic Review on Dose and Timing of Administration. Ann Surg. 2022;275(6):1025-34. doi: 10.1097/SLA.0000000000005406.
Ishizawa T, Fukushima N, Shibahara J, Masuda K, Tamura S, Aoki T, et al. Real-time identification of liver cancers by using indocyanine green fluorescent imaging. Cancer. 2009;115(11):2491-504. doi: 10.1002/cncr.24291.
Alander JT, Kaartinen I, Laakso A, Pätilä T, Spillmann T, Tuchin VV, et al. A review of indocyanine green fluorescent imaging in surgery. Int J Biomed Imaging. 2012;2012:940585. doi: 10.1155/2012/940585.
Nikitenko PP, Grubnik VV, Gladchuk IZ, Stepanovychus OM. Intraoperative diagnosis of «sentinel lymph nodes» for choosing the surgical treatment technique for stomach and uterine cancer. Klinichna кhirurhiia. 2020;87(5-6):89-93. doi: 10.26779/2522-1396.2020.5-6.89.
Concin N, Matias-Guiu X, Vergote I, Cibula D, Mirza MR, Marnitz S, et al. ESGO/ESTRO/ESP guidelines for the management of patients with endometrial carcinoma. Int J Gynecol Cancer. 2021;31(1):12-39. doi: 10.1136/ijgc-2020-002230.
Achouri A, Huchon C, Bats AS, Bensaid C, Nos C, Lécuru F. Complications of lymphadenectomy for gynecologic cancer. Eur J Surg Oncol. 2013;39(1):81-6. doi: 10.1016/j.ejso.2012.10.011.
Proppe L, Alkatout I, Koch R, Baum S, Kotanidis C, Rody A, et al. Impact of lymphadenectomy on short- and long-term complications in patients with endometrial cancer. Arch Gynecol Obstet. 2022;306(3):811-19. doi: 10.1007/s00404-022-06396-5.
Altman AD, Ferguson SE, Atenafu EG, Köbel M, McAlpine JN, Panzarella T, et al. Canadian high risk endometrial cancer (CHREC) consortium: analyzing the clinical behavior of high risk endometrial cancers. Gynecol Oncol. 2015;139(2):268-74. doi: 10.1016/j.ygyno.2015.09.001.
Ruiz R, Gorostidi M, Jaunarena I, Goiri C, Aguerre J, Lekuona A. Sentinel Node Biopsy in Endometrial Cancer With Dual Cervical and Fundal Indocyanine Green Injection. Int J Gynecol Cancer. 2018;28(1):139-44. doi: 10.1097/IGC.0000000000001151.
Papadia A, Gasparri ML, Radan AP, Stämpfli CAL, Rau TT, Mueller MD. Retrospective validation of the laparoscopic ICG SLN mapping in patients with grade 3 endometrial cancer. J Cancer Res Clin Oncol. 2018;144(7):1385-93. doi: 10.1007/s00432-018-2648-y.
Bizzarri N, Luigi PA, Ferrandina G, Zannoni GF, Carbone MV, Fedele C, et al. Sentinel lymph node mapping with indocyanine green in cervical cancer patients undergoing open radical hysterectomy: a single-institution series. J Cancer Res Clin Oncol. 2021;147(3):649-59. doi: 10.1007/s00432-020-03393-6.
Schaafsma BE, van der Vorst JR, Gaarenstroom KN, Peters AA, Verbeek FP, de Kroon CD, et al. Randomized comparison of near-infrared fluorescence lymphatic tracers for sentinel lymph node mapping of cervical cancer. Gynecol Oncol. 2012;127(1):126-30. doi: 10.1016/j.ygyno.2012.07.002.
Hutteman M, van der Vorst JR, Gaarenstroom KN, Peters AA, Mieog JS, Schaafsma BE, et al. Optimization of near-infrared fluorescent sentinel lymph node mapping for vulvar cancer. Am J Obstet Gynecol. 2012;206(1):89.e1-5. doi: 10.1016/j.ajog.2011.07.039.
Holloway RW, Gupta S, Stavitzski NM, Zhu X, Takimoto EL, Gubbi A, et al. Sentinel lymph node mapping with staging lymphadenectomy for patients with endometrial cancer increases the detection of metastasis. Gynecol Oncol. 2016;141(2):206-10. doi: 10.1016/j.ygyno.2016.02.018.
Helgers RJA, Winkens B, Slangen BFM, Werner HMJ. Lymphedema and Post-Operative Complications after Sentinel Lymph Node Biopsy versus Lymphadenectomy in Endometrial Carcinomas-A Systematic Review and Meta-Analysis. J Clin Med. 2020;10(1):120. doi: 10.3390/jcm10010120.
Rossi EC. Current state of sentinel lymph nodes for women with endometrial cancer. Int J Gynecol Cancer. 2019;29(3):613-21. doi: 10.1136/ijgc-2018-000075.
Rossi EC, Kowalski LD, Scalici J, Cantrell L, Schuler K, Hanna RK, et al. A comparison of sentinel lymph node biopsy to lymphadenectomy for endometrial cancer staging (FIRES trial): a multicentre, prospective, cohort study. Lancet Oncol. 2017;18(3):384-92. doi: 10.1016/S1470-2045(17)30068-2.
Persson J, Salehi S, Bollino M, Lönnerfors C, Falconer H, Geppert B. Pelvic Sentinel lymph node detection in High-Risk Endometrial Cancer (SHREC-trial)-the final step towards a paradigm shift in surgical staging. Eur J Cancer. 2019;116:77-85. doi: 10.1016/j.ejca.2019.04.025.
Soliman PT, Westin SN, Dioun S, Sun CC, Euscher E, Munsell MF, et al. A prospective validation study of sentinel lymph node mapping for high-risk endometrial cancer. Gynecol Oncol. 2017;146(2):234-9. doi: 10.1016/j.ygyno.2017.05.016.
Cusimano MC, Vicus D, Pulman K, Maganti M, Bernardini MQ, Bouchard-Fortier G, et al. Assessment of Sentinel Lymph Node Biopsy vs Lymphadenectomy for Intermediate- and High-Grade Endometrial Cancer Staging. JAMA Surg. 2021;156(2):157-64. doi: 10.1001/jamasurg.2020.5060.
Pineda VG, Zapardiel I, Gracia M, Siegrist J, Diestro MD, Alonso M, et al. Avoiding Full Lymphadenectomies in Intermediate- and High-Risk Endometrial Cancer by Sentinel Lymph Node Biopsy Implementation. Front Oncol. 2021;11:654285. doi: 10.3389/fonc.2021.654285.
Leitao MM Jr. Sentinel Lymph Node Mapping in Patients with Endometrial Carcinoma: Less Can Be More. Curr Obstet Gynecol Rep. 2016;5(4):279-85. doi: 10.1007/s13669-016-0178-7.
Kang S, Yoo HJ, Hwang JH, Lim MC, Seo SS, Park SY. Sentinel lymph node biopsy in endometrial cancer: meta-analysis of 26 studies. Gynecol Oncol. 2011;123(3):522-7. doi: 10.1016/j.ygyno.2011.08.034.
Furukawa N, Oi H, Yoshida S, Shigetomi H, Kanayama S, Kobayashi H. The usefulness of photodynamic eye for sentinel lymph node identification in patients with cervical cancer. Tumori. 2010;96(6):936-40.
Rossi EC, Ivanova A, Boggess JF. Robotically assisted fluorescence-guided lymph node mapping with ICG for gynecologic malignancies: a feasibility study. Gynecol Oncol. 2012;124(1):78-82. doi: 10.1016/j.ygyno.2011.09.025.
How JA, O’Farrell P, Amajoud Z, Lau S, Salvador S, How E, et al. Sentinel lymph node mapping in endometrial cancer: a systematic review and meta-analysis. Minerva Ginecol. 2018;70(2):194-214. doi: 10.23736/S0026-4784.17.04179-X.
Papadia A, Zapardiel I, Bussi B, Ghezzi F, Ceccaroni M, De Ponti E, et al. Sentinel lymph node mapping in patients with stage I endometrial carcinoma: a focus on bilateral mapping identification by comparing radiotracer Tc99m with blue dye versus indocyanine green fluorescent dye. J Cancer Res Clin Oncol. 2017;143(3):475-80. doi: 10.1007/s00432-016-2297-y.
Jewell EL, Huang JJ, Abu-Rustum NR, Gardner GJ, Brown CL, Sonoda Y, et al. Detection of sentinel lymph nodes in minimally invasive surgery using indocyanine green and near-infrared fluorescence imaging for uterine and cervical malignancies. Gynecol Oncol. 2014;133(2):274-7. doi: 10.1016/j.ygyno.2014.02.028.
Gladchuk I, Rozhkovska N, Marichereda V. EP530: Indocyanine green in surgical staging of early stage endometrial cancer. Int J Gynecol Cancer. 2019;29:A324. doi: 10.1136/ijgc-2019-esgo.588.
Park JY, Kim JH, Baek MH, Park E, Kim SW. Randomized comparison between sentinel lymph node mapping using indocyanine green plus a fluorescent camera versus lymph node dissection in clinical stage I-II endometrial cancer: a Korean Gynecologic Oncology Group trial (KGOG2029/SELYE). J Gynecol Oncol. 2022;33(6):e73. doi: 10.3802/jgo.2022.33.e73.
Sánchez-Izquierdo N, Vidal-Sicart S, Campos F, Torné A, Angeles MA, Migliorelli F, et al. Detection of the sentinel lymph node with hybrid tracer (ICG-[99mTc]Tc-albumin nanocolloid) in intermediate- and high-risk endometrial cancer: a feasibility study. EJNMMI Res. 2021;11(1):123. doi: 10.1186/s13550-021-00863-x.
Gladchuk IZ, Zaporozhan VM, Maricherda VG. Experience of using indocyanine green in staging patients with high-risk endometrial cancer and comorbid pathology [Internet]. In: Proceedings of the XIV Congress of Oncologists and Radiologists of Ukraine; 2021 Sep 30 - Oct 2; Kyiv. Kyiv; 2021, p. 218-9. Available from: https://repo.odmu.edu.ua:443/xmlui/handle/123456789/10420.
Bedyńska M, Szewczyk G, Klepacka T, Sachadel K, Maciejewski T, Szukiewicz D, Fijałkowska A. Sentinel lymph node mapping using indocyanine green in patients with uterine and cervical neoplasms: restrictions of the method. Arch Gynecol Obstet. 2019;299(5):1373-84. doi: 10.1007/s00404-019-05063-6.
Delpech Y, Cortez A, Coutant C, Callard P, Uzan S, Darai E, et al. The sentinel node concept in endometrial cancer: histopathologic validation by serial section and immunohistochemistry. Ann Oncol. 2007;18(11):1799-803. doi: 10.1093/annonc/mdm334.
Crane LM, Themelis G, Pleijhuis RG, Harlaar NJ, Sarantopoulos A, Arts HJ, et al. Intraoperative multispectral fluorescence imaging for the detection of the sentinel lymph node in cervical cancer: a novel concept. Mol Imaging Biol. 2011;13(5):1043-9. doi: 10.1007/s11307-010-0425-7.
Macdonald OK, Chen J, Dodson M, Lee CM, Gaffney DK. Prognostic significance of histology and positive lymph node involvement following radical hysterectomy in carcinoma of the cervix. Am J Clin Oncol. 2009;32(4):411-6. doi: 10.1097/COC.0b013e31819142dc.
Frumovitz M, Plante M, Lee PS, Sandadi S, Lilja JF, Escobar PF, et al. Near-infrared fluorescence for detection of sentinel lymph nodes in women with cervical and uterine cancers (FILM): a randomised, phase 3, multicentre, non-inferiority trial. Lancet Oncol. 2018;19(10):1394-403. doi: 10.1016/S1470-2045(18)30448-0.
5Ulain Q, Han L, Wu Q, Zhao L, Wang Q, Tuo X, et al. Indocyanine green can stand alone in detecting sentinel lymph nodes in cervical cancer. J Int Med Res. 2018;46(12):4885-97. doi: 10.1177/0300060518803041.
Parpinel G, Laas-Faron E, Balaya V, Guani B, Zola P, Mathevet P, et al. Survival after sentinel lymph node biopsy for early cervical cancers: a systematic review and meta-analysis. Int J Gynecol Cancer. 2023;33(12):1853-60. doi: 10.1136/ijgc-2023-004726.
Crane LM, Themelis G, Buddingh KT, Harlaar NJ, Pleijhuis RG, Sarantopoulos A, et al. Multispectral real-time fluorescence imaging for intraoperative detection of the sentinel lymph node in gynecologic oncology. J Vis Exp. 2010;(44):2225. doi: 10.3791/2225.
Broach V, Abu-Rustum NR, Sonoda Y, Brown CL, Jewell E, Gardner G, et al. Evolution and outcomes of sentinel lymph node mapping in vulvar cancer. Int J Gynecol Cancer. 2020;30(3):383-6. doi: 10.1136/ijgc-2019-000936.
Naldini A, Vizzielli G, Perrone E, Gallotta V, Scambia G. Robotic video endoscopic inguinal lymphadenectomy (R-VEIL) for vulvar cancer with sentinel node mapping using indocyanine green and near-infrared fluorescence imaging technology. Gynecol Oncol. 2018;150(1):203-04. doi: 10.1016/j.ygyno.2018.04.568.
Dell’Orto F, Laven P, Delle MM, Lambrechts S, Kruitwagen R, Buda A. Feasibility of sentinel lymph node mapping of the ovary: a systematic review. Int J Gynecol Cancer. 2019;29(7):1209-15. doi: 10.1136/ijgc-2019-000606.
Angelucci M, Corrado G, Mancini E, Baiocco E, Chiofalo B, Zampa A, et al. Laparoscopic indocyanine green sentinel lymph node mapping in early ovarian cancer. A pilot study and review of the literature. Ital. J. Gynaecol. Obstetrics 2016;28:23-8. doi: 10.14660/2385-0868-56.
Uccella S, Nero C, Vizza E, Vargiu V, Corrado G, Bizzarri N, et al. Sentinel-node biopsy in early-stage ovarian cancer: preliminary results of a prospective multicentre study (SELLY). Am J Obstet Gynecol. 2019;221(4):324.e1-324.e10. doi: 10.1016/j.ajog.2019.05.005.
Buda A, Passoni P, Corrado G, Bussi B, Cutillo G, Magni S, et al. Near-infrared Fluorescence-guided Sentinel Node Mapping of the Ovary With Indocyanine Green in a Minimally Invasive Setting: A Feasible Study. J Minim Invasive Gynecol. 2017;24(1):165-70. doi: 10.1016/j.jmig.2016.09.006.
Lee IO, Lee JY, Kim S, Kim SW, Kim YT, Nam EJ. Sentinel lymph node mapping with indocyanine green in vaginal cancer. J Gynecol Oncol. 2017;28(4):e29. doi: 10.3802/jgo.2017.28.e29.
Likic IS, Kadija S, Ladjevic NG, Stefanovic A, Jeremic K, Petkovic S, et al. Analysis of urologic complications after radical hysterectomy. Am J Obstet Gynecol. 2008;199(6):644.e1-3. doi: 10.1016/j.ajog.2008.06.034.
Yoo S, Terai Y, Tanaka T, Tanaka Y, Tsunetoh S, Kanemura M, et al. Role of the two-point pull-up technique for treating the uterine arteries during radical hysterectomy and trachelectomy. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2013;170(2):544-9. doi: 10.1016/j.ejogrb.2013.08.001.
Long Y, Yao Y, Yao DS. Indocyanine green angiography for preserving the ureteral branch of the uterine artery during radical hysterectomy: Two case report. Medicine (Baltimore). 2018;97(40):e12692. doi: 10.1097/MD.0000000000012692.
Kengelbach-Weigand A, Lotz L, Schmid R, Lang W, Beckmann MW, Hoffmann I, et al. Intra- and Postoperative Blood Flow Monitoring in a Sheep Model of Uterus Transplantation. In Vivo. 2019;33(2):325-36. doi: 10.21873/invivo.11478.
Mihara M, Kisu I, Hara H, Iida T, Yamamoto T, Araki J, et al. Uterus autotransplantation in cynomolgus macaques: intraoperative evaluation of uterine blood flow using indocyanine green. Hum Reprod. 2011;26(11):3019-27. doi: 10.1093/humrep/der276.
Obara H, Kisu I, Kato Y, Yamada Y, Matsubara K, Emoto K, et al. Surgical technique for allogeneic uterus transplantation in macaques. Sci Rep. 2016;6:35989. doi: 10.1038/srep35989.
Arezzo A, Bonino MA, Ris F, Boni L, Cassinotti E, Foo DCC, et al. Intraoperative use of fluorescence with indocyanine green reduces anastomotic leak rates in rectal cancer surgery: an individual participant data analysis. Surg Endosc. 2020;34(10):4281-90. doi: 10.1007/s00464-020-07735-w.
Degett TH, Andersen HS, Gögenur I. Indocyanine green fluorescence angiography for intraoperative assessment of gastrointestinal anastomotic perfusion: a systematic review of clinical trials. Langenbecks Arch Surg. 2016;401(6):767-75. doi: 10.1007/s00423-016-1400-9.
Bourdel N, Jaillet L, Bar-Shavit Y, Comptour A, Pereira B, Canis M, et al. Indocyanine green in deep infiltrating endometriosis: a preliminary feasibility study to examine vascularization after rectal shaving. Fertil Steril. 2020;114(2):367-73. doi: 10.1016/j.fertnstert.2020.03.042.
Raimondo D, Borghese G, Mabrouk M, Arena A, Ambrosio M, Del Forno S, et al. Use of Indocyanine Green for Intraoperative Perfusion Assessment in Women with Ureteral Endometriosis: A Preliminary Study. J Minim Invasive Gynecol. 2021;28(1):42-9. doi: 10.1016/j.jmig.2020.04.004.
Mandovra P, Kalikar V, Patankar RV. Real-Time Visualization of Ureters Using Indocyanine Green During Laparoscopic Surgeries: Can We Make Surgery Safer? Surg Innov. 2019;26(4):464-8. doi: 10.1177/1553350619827152.
Cabanes M, Boria F, Hernández Gutiérrez A, Zapardiel I. Intra-operative identification of ureters using indocyanine green for gynecological oncology procedures. Int J Gynecol Cancer. 2020;30(2):278. doi: 10.1136/ijgc-2019-000895.
Rajanbabu A, Patel VJ. Ureteric mapping with Indocyanine green: A new tool to prevent ureteral injury in complex gynecological surgery. J Endometriosis Pelvic Pain. 2020;12(3-4):190-2. doi:10.1177/2284026520934272.
Ianieri MM, Della Corte L, Campolo F, Cosentino F, Catena U, et al. Indocyanine green in the surgical management of endometriosis: A systematic review. Acta Obstet Gynecol Scand. 2021;100(2):189-99. doi: 10.1111/aogs.13971.
Dahmann C, Oates AC, Brand M. Boundary formation and maintenance in tissue development. Nat Rev Genet. 2011;12(1):43-55. doi: 10.1038/nrg2902.
Höckel M. Morphogenetic fields of embryonic development in locoregional cancer spread. Lancet Oncol. 2015;16(3):e148-51. doi: 10.1016/S1470-2045(14)71028-9.
Höckel M, Horn LC, Tetsch E, Einenkel J. Pattern analysis of regional spread and therapeutic lymph node dissection in cervical cancer based on ontogenetic anatomy. Gynecol Oncol. 2012;125(1):168-74. doi: 10.1016/j.ygyno.2011.12.419.
Höckel M, Wolf B, Schmidt K, Mende M, Aktas B, Kimmig R, et al. Surgical resection based on ontogenetic cancer field theory for cervical cancer: mature results from a single-centre, prospective, observational, cohort study. Lancet Oncol. 2019;20(9):1316-26. doi: 10.1016/S1470-2045(19)30389-4.
Kimmig R, Aktas B, Buderath P, Wimberger P, Iannaccone A, Heubner M. Definition of compartment-based radical surgery in uterine cancer: modified radical hysterectomy in intermediate/high-risk endometrial cancer using peritoneal mesometrial resection (PMMR) by M Höckel translated to robotic surgery. World J Surg Oncol. 2013;11:198. doi: 10.1186/1477-7819-11-198.
Kimmig R, Iannaccone A, Aktas B, Buderath P, Heubner M. Embryologically based radical hysterectomy as peritoneal mesometrial resection (PMMR) with pelvic and para-aortic lymphadenectomy for loco-regional tumor control in endometrial cancer: first evidence for efficacy. Arch Gynecol Obstet. 2016;294(1):153-60. doi: 10.1007/s00404-015-3956-y.
Ballester M, Bendifallah S, Darai E. European guidelines (ESMO-ESGO-ESTRO consensus conference) for the management of endometrial cancer. Bull Cancer. 2017;104(12):1032-8. doi: 10.1016/j.bulcan.2017.10.006.
Abu-Rustum NR. Update on sentinel node mapping in uterine cancer: 10-year experience at Memorial Sloan-Kettering Cancer Center. J Obstet Gynaecol Res. 2014;40(2):327-34. doi: 10.1111/jog.12227.
Buderath P, Rusch P, Mach P, Kimmig R. Cancer field surgery in endometrial cancer: peritoneal mesometrial resection and targeted compartmental lymphadenectomy for locoregional control. J Gynecol Oncol. 2021;32(1):e7. doi: 10.3802/jgo.2021.32.e7.